已知全世界共有353种蜂鸟（IOC 7.3版世界鸟类名录）[1]，生活在新大陆各种各样的生境中，从氧气稀薄荒凉的山脊到鲜花盛开的丛林。让研究人员感兴趣的是，蜂鸟如何演化并适应于栖息在这些不同的环境中？
为了开展这项研究，首先需要重建蜂鸟的系统发育进化树。研究人员采集了284种共计451只蜂鸟样本（包含博物馆标本），构建了蜂鸟的系统发育进化树（如下图），并结合化石的信息，估计蜂鸟出现在2800-3400万年前的欧亚大陆[2]。
(资料图)
蜂鸟的系统发育进化树，分支端部的饼状图颜色带表示了相应物种的目前分布（空心：南美，黑色：北美，灰色：横跨巴拿马海峡，红色：加勒比海地区）。每个节点上的颜色编码饼图表示支持重构字符状态的最大似然的比例。图片来源：Handbook of Birds of the World
蜂鸟科（Trochilidae）与雨燕科（Apodidae）和凤头雨燕科（Hemiprocnidae）同属于雨燕目（Apodiformes），但雨燕与蜂鸟的形态和习性截然不同。根据蜂鸟的系统发育进化树显示，在欧亚大陆，蜂鸟的祖先与雨燕一支在大约4200万年前分化开来，之后它们离开了祖先生活的土地，发现了一条通往南美洲的道路，经由亚洲大陆横跨白令海峡到达阿拉斯加，在拓殖到南美洲后的2200万年间，蜂鸟迅速地演化形成了几百个不同的物种。
但为什么蜂鸟能够演化得如此之快？来自加利福尼亚州伯克利大学的研究人员Jim McGuire博士，尽管所有的蜂鸟都以花蜜（偶尔也吃微小的昆虫）为食，但它们的外形却以不同的方式适应于不同种类的植物。通过喙的长短、形状不同与特定的花冠匹配，不同的蜂鸟物种（最多高达25种，如下图）能够生活于同一栖息地，这种允许重叠利用栖息地的模式，进一步促进了蜂鸟物种的多样化。 另一个原因是蜂鸟利用了其分布广阔的地形，例如地质时期上升的安第斯山脉和隆起的巴拿马高地，在过去的1000万年中，随着这些山峰的抬升而出现了多样化，至今约有140种蜂鸟生活在安第斯山脉。除此之外，北美洲和加勒比海地区新出现的陆地面积也对蜂鸟种类的演化起到了重要作用。例如，吸蜜蜂鸟（Bee hummingbird）在约500万年前迁移到美国北部，之后迅速分化成了不同的物种，这一过程与教科书中适应性辐射（adaptive radiation）的例子相吻合[3]。
左侧是1899年Ernst Haeckel的艺术创作，展示了自然状态下的各种蜂鸟。从上到下依次为：红喉北蜂鸟（Archilochus colubris），角蜂鸟（Heliactin bilophus），赤叉尾蜂鸟（Topaza pella），红尾慧星蜂鸟（Sappho sparganurus），缨冠蜂鸟（Lophornis ornatus），刀嘴蜂鸟（Ensifera ensifera），黄尾镰嘴蜂鸟（Eutoxeres condamini），斑耳冠蜂鸟（Lophornis gouldii），白腹紫耳蜂鸟（Colibri serrirostris），妆脸蜂鸟（Augastes lumachella），火冠蜂鸟（Sephanoides fernandensis），盘尾蜂鸟（Ocreatus underwoodii）；右侧为小编拼图。
而这些因素中一直悬而未决的问题是，蜂鸟如何与植物协同进化，从而演化出各自独特的喙型（也称为特化：Specialization）以适应不同的花冠（如下图）？McGuire说：“很难想象它们起初是如何开始与植物共同演化，从而推动了这一生态系统的进化。”
蜂鸟的喙形与不同的花冠形状相匹配
特化是群落生态学的核心概念之一。从生态学角度来看，特化指的是适应当前生态条件下的一种状态，而从进化的角度来看，特化描述的是性状向更专一的特化发展的过程，其影响了物种共存和生态群落的结构及稳定性。生态群落由复杂的生态网络所构成，而特征匹配（Trait-matching）在很多互惠共生系统中是塑造生态群落的一个重要机制，并且可能在植物和传粉者共同进化的过程中发挥作用。花卉植物与蜂鸟就是一对很好的例子，它们之间的形态特征高度匹配，可能有助于提高“授粉服务”的质量，并且蜂鸟可以通过更快地摄入更多的花蜜，从而提高资源使用效率。
为了探究这一科学问题，研究人员在分布有多达52种蜂鸟的哥斯达黎加，选取了三个不同海拔区域，于一年中对蜂鸟访问植物物种的情况做了调查（如下图）[4]。并根据相互作用频率构建了定量网络，评估出花卉植物与不同种类蜂鸟交互（即蜂鸟访问某种花卉）的强度，以及植物和蜂鸟不同种类形态特征中相关性状匹配程度的关系。
哥斯达黎加三个不同海拔高度（从左往右依次升高），热带森林植被与蜂鸟交互影响的网络图。 蜂鸟和植物种类分别由顶部和底部的黑色条带表示。 条带的宽度对应于每个物种对该网络贡献的相互作用比例。 物种之间的联系由与交互强度成比例的线表示。 H"2为衡量生态位互补特化（生态位分化）程度的标准二维Shannon熵，值约接近0.5代表蜂鸟与开花植物生态位互补特化的程度越高。对于每个海拔，图片中分别显示几个蜂鸟和植物物种之间的相互作用的例子：纹喉隐蜂鸟（Phaethornis striigularis）和白腹宝石蜂鸟（Lampornis hemileucus）与姜科闭鞘姜属植物Renealmia cernua（Zingiberacea）】在低和中海拔相互作用; 而粉喉煌蜂鸟（Selasphorus flammula）则青睐于高海拔的杜鹃花科拟越橘属植物【Disterigma humboldtii（Ericaceae）】。
研究结果显示，蜂鸟的某些形态特征有助于它们对特定的植物资源产生特化：长喙和弯喙的蜂鸟种类更为特化，也就是说，它们偏离了一个随机的交互模式。这种模式通常发生在一定海拔情况下，同时受到花卉资源丰富度的驱动。因此，长而弯曲喙的物种在资源选择上则更为专一且独特，而这种演化也更为罕见（如刀嘴蜂鸟，请欣赏下方视频）；短喙和直喙的物种多在有丰富的植物花卉资源的海拔觅食，它们则更多的是随机的交互模式。
刀嘴蜂鸟标本，它们是唯一一种喙长大于身体长度的蜂鸟（看下面这张骨骼3D影像图会更清楚其喙长与身体长度的比例），其喙长约为12cm。
刀嘴蜂鸟的3D骨骼影像图
此外，研究学者通过测量蜂鸟和植物三组对应的形态特征，包括蜂鸟喙的长度、喙的弯曲度和体重与植物花冠长度、曲率和体积，来分析蜂鸟形态特征和物种丰富度对生态特化的影响。结果发现蜂鸟的三组形态特征与生态特化均呈正相关，特别是喙的弯曲程度（如下图1），也就是说，喙的弯曲程度是不同种类蜂鸟表型中特化程度最高的（如下图2）。
图1：图中包含20种形态特征不同的蜂鸟种类分布于哥斯达黎加三个不同的海拔梯度（圆形为低海拔、方形为中海拔、三角形为高海拔），其中有5种同时出现在两个不同的海拔梯度（因此每张图有25个符号），符号大小对应每个蜂鸟物种在各自海拔处观察到交互的次数。纵坐标为特化的指数，横坐标从左到右分别为蜂鸟的喙长、喙的曲度和体重。而斜线则表示纵横坐标的相关性，由此可见三组形态特征与生态特化均呈正相关，尤其是喙的弯曲程度。
图2：蜂鸟是在新热带区森林中重要的传粉者，它们喙的弯曲程度往往大相径庭，如图所示：（A） 斑尾髭喉蜂鸟（Threnetes ruckeri）, （B）西长尾隐蜂鸟（Phaethornis longirostris）, （C） 白尾尖镰嘴蜂鸟（Eutoxeres aquila）, （D）辉煌蜂鸟（Selasphorus scintilla）, （E）紫刀翅蜂鸟（Campylopterus hemileucurus）， （F） 绿额矛嘴蜂鸟（Doryfera ludovicae）; 图 （A-C）均为隐蜂鸟，而 （D-F）为非隐蜂鸟。 摄影师：M. A. Maglianesi。
蜂鸟的喙形一直被认为与资源利用效率相关。因此，研究人员进一步检验如果增加植物和蜂鸟之间的特征匹配程度，蜂鸟吸食花蜜时所用的时间（即取食效率）是否越高？并且测试了网络中的交互强度是否与植物和蜂鸟物种相对应的形态特征之间的性状匹配程度（如下图）相关联？结果发现交互强度与性状匹配程度之间确实有很强的关联性，实验证明蜂鸟与植物的性状匹配程度越高，便会更高频率地访问这种花卉。此外，特征匹配程度中，特别是喙长和花冠长度之间的关系与蜂鸟的花蜜资源处理时长有关。如果喙的长度与花冠长度匹配度更高，蜂鸟花费在花蜜资源上的取食时间也就更短。
上图显示植物和蜂鸟物种形态之间的关系。对于每个蜂鸟物种，研究学者在三个海拔梯度计算了花卉和蜂鸟相应特征的平均值，纵坐标是花的特征值，横坐标是蜂鸟的特征值。黑点代表仅观察过一次的蜂鸟种类，而虚线为相关性的趋势线。
虽说特化有利于提高花卉资源的利用效率，但当一个群落中的传粉者种类少于可利用的植物种类时，植物就会受到特化的影响。反之亦然，当传粉者将其可利用的花卉资源限制在某些植物种类上时，会受到整体资源可用性的影响。因此，对于表型特化且依赖于短暂性花卉资源的蜂鸟来说，必然面临着资源可用性和组成变化的问题。它们对这些变化的反应往往取决于资源组成的波动、资源匹配的成本以及种间竞争的强度。
近期，研究人员通过研究花冠形态的季节性变化对特征匹配的影响，更深入地了解蜂鸟如何在匹配不佳所造成的资源利用效率降低和寻找与自身匹配资源耗费的成本之间权衡[5]。他们研究了热带森林一年的花周期中，蜂鸟喙的长度与花冠长度的匹配关系（当蜂鸟喙的长度与花冠长度相差不大时，花朵被认为是一个匹配良好的资源；如果差异很大，则被认为是一个不匹配资源）。在热带山地森林中，大量植物开花的时间与每年的降水量周期有关。一般来说，中海拔的森林都在雨季结束之后大量开花，而持续开花的植物种类数量很小。研究人员使用多个延时摄影机，加上计算机视觉软件来观察和统计拍到有蜂鸟访问花卉的镜头，从而收集到厄瓜多尔西北部蜂鸟与植物交互的数据，并加以分析。
根据生态位理论（Niche theory），一般认为特征匹配与资源可用性之间的关系由资源组成的波动、资源的形态特征和竞争消费者的觅食策略所决定。由于需要减少停留在每朵花上的取食时间，提高取食效率，按理说蜂鸟应该优先选择与自身匹配更好的资源。
特征匹配与资源可用性关系的概念图，展示了性状匹配模式可能导致生态位重叠的变化。随着资源可用性的增加，物种可能转移到（a）匹配良好的资源占主导、（b）匹配不佳的资源占主导，或（c）保持不变，因而导致物种间的生态位重叠减少、增加或者不变。灰线表示资源可用性低、黑线表示资源可用性高。
因此，研究人员假定了三个模型。如果季节性波动是由匹配良好的花卉资源占主导，那么不同的蜂鸟物种就应该放弃那些与自身不匹配的资源，这种情况会导致不同形态物种之间的生态位重叠减少（种间竞争减弱，如上图a）。
或者，如果季节性波动主要由匹配不佳的花卉资源占主导，但觅食效率降低的负面影响较小，那么蜂鸟可能会减少对数量较少但更为匹配的资源的偏好。而这种模式将导致不同形态的物种之间的生态位重叠增加（种间竞争压力增强，如上图b）。
最后，如果在资源不匹配的情况下觅食的成本较大，那么蜂鸟可能会在匹配更好的资源上觅食，而不考虑相关资源的可用性。在这种情况下，不同形态的物种在任何时间其生态位重叠都不会发生太大的变化（种间竞争压力基本不变，如上图c）。
在厄瓜多尔西北部云雾森林的低（浅灰）、中（深灰）、高（黑色）资源可利用期间，蜂鸟的生态位重叠情况。 纵坐标为模型参数的平均交互矩阵后验密度，可以理解为交互的强度。横坐标为生态位重叠的值。
基于模型对收集的数据进行分析，研究人员发现实际数据计算出来的生态位分布更接近于模型c（如上图），也就是说，尽管花卉资源会随着季节波动，但蜂鸟一贯选择在与自身匹配的鲜花上觅食，而这种行为也说明了，寻找稀有但高匹配度资源所付出的成本低于转向匹配不佳但却富裕资源所获得的好处。 可见蜂鸟在觅食效率和种间竞争之间进行权衡时，倾向访问形态特征更为匹配的植物，从而最大限度地减少资源的损失，同时避免在传粉过程中产生植物的杂交，也不会造成太大的种间竞争压力，因此才塑造出蜂鸟和植物特化组合的多样性及潜在的协同进化。
当然，协同进化中交互的双方在生态上必须是相互依赖的，它们至少在演化的某一阶段具有匹配的特征和或多或少的重叠范围。由于协同进化是一个过程，因此特征匹配和范围匹配都不可能是静态的或者完美的。有研究表明[6]，即使在蜂鸟的喙和花冠之间这个已经看似完美的特化系统中，两者的形态匹配仍在演化的过程中。因此它们互利共生的宏观性状的集合，具有高度的灵活性和动态性 。
啥，文章读完了，却没有get到要点？看这里：
1、世界上300余种蜂鸟的祖先自欧亚大陆到达北美洲后开始了快速的辐射适应，从而演化出现今蜂鸟的多样性；
2、蜂鸟的快速地辐射适应和地质历史有关，它们多样的喙形与蜜源植物花冠的形态发生了协同进化。特别是那些喙形很奇葩的物种，能与特定植物的花冠进行匹配，构成了一个相互依赖的互惠系统；
3、当蜜源植物的可用性存在季节性波动时，蜂鸟倾向于访问花冠形态特征与其喙形更为匹配的植物。这种取食策略不仅效率更高，且避免了种间竞争，从而推动蜂鸟与植物协同进化。
参考文献
[1] Gill, F & D Donsker (Eds). 2017. IOC World Bird List (v 7.3). doi : 10.14344/IOC.ML.7.3.
[2] https://www.livescience.com/44593-first-hummingbird-evolutionary-tree.html
[3] http://www.sci-news.com/biology/science-hummingbird-family-tree-01829.html
[4] Maglianesi, M. A., Blüthgen, N., Böhning-Gaese, K., & Schleuning, M. (2016). Morphological traits determine specialization and resource use in plant–hummingbird networks in the neotropics. Ecology, 95(12), 3325-3334.
[5] Weinstein, B. G., & Graham, C. H. (2017). Persistent bill and corolla matching despite shifting temporal resources in tropical hummingbird-plant interactions. Ecology Letters, 20(3), 326–335.
[6] Abrahamczyk, S., Poretschkin, C., & Renner, S. S. (2017).Evolutionary flexibility in five hummingbird/plant mutualistic systems: testingtemporal and geographic matching. Journal of Biogeography, 44(3), 1847–1855.
文章来源：推鸟
编辑：Pierre
